Metal biogeochemical cycling in tagus estuary salt marshes: from halophytes to microbes

Abstract

As zonas de sapal recebem habitualmente elevadas quantidades de poluentes provenientes das zonas urbanas circundantes, através da circulação estuarina e da inundação destas zonas pela maré. Por esta razão são frequentemente considerados sumidouros de poluentes, nomeadamente metais pesados. Quando se consideram os efeitos tóxicos dos metais pesados no ecossistema sapal e também na saúde pública, a sua concentração total não é tão importante como a forma química em que estes metais surgem. Esta forma vai ser determinante na a sua biodisponibilidade para serem tomados pelas plantas e consequentemente entrar na cadeia trófica. A actividade do sistema radicular das plantas e os microrganismos a elas associados alteram as propriedades físicas e químicas dos sedimentos, influenciando o fraccionamento químico dos metais e consequentemente a sua biodisponibilidade. Em zonas altamente poluídas, as espécies vegetais desenvolveram mecanismos de sobrevivência a concentrações elevadas de metais pesados, tornando-se tolerantes à contaminação por estes elementos. A absorção de metais depende de vários factores como o pH, a especiação química do elemento, a matéria orgânica do sedimento, entre outros. Adicionalmente, as raízes das plantas sintetizam, acumulam e secretam inúmeros compostos, como os ácidos orgânicos, modificando as características físico-químicas do sedimento e dos metais, influenciando a tomada de nutrientes e na desintoxicação de metais pesados. Durante este trabalho, pretendeu-se estudar como as diferentes espécies vegetais absorvem os metais, os incorporam na sua biomassa e como os libertam para o ambiente circundante durante a senescência dos seus órgãos. Pretende-se também investigar os processos microbianos de decomposição desta matéria vegetal contaminada e como estes vão afectar a especiação dos metais e consequentemente a sua disponibilidade para serem novamente absorvidos pelas plantas.A quantidade total de Zn, Cu, Cd e Co presente nas folhas, caules e raízes de Sarcocornia fruticosa, S. perennis, Halimione portulacoides e Spartina maritima foram analisados de dois em dois meses, num sapal do estuário de Tejo. Para todos os elementos as concentrações mais elevadas foram encontradas nas raízes, sendo as concentrações nos órgãos aéreos negligenciáveis no que diz respeito ao balanço de metais no sedimento, como é evidente, devido às baixas taxas de translocação raízparte aérea. Foram também avaliados outros parâmetros como a acumulação de metais, taxas de “turnover” radicular e coeficientes de reciclagem. Os elevados “turnovers” radiculares e coeficientes de reciclagem observados em S. maritima para a maioria dos metais tornam esta espécie, uma espécie fito-estabilizadora. Pelo contrário, o baixo “turnover” radicular e baixa geração de necromassa observada para S. perennis, tornam esta espécie a mais indicada para processos de fitorremediação. Assim, apesar das elevadas quantidades de metais devolvidos aos sedimentos, devidas à senescência radicular, os sapais continuam a poder ser considerados sumidouros de metais pesados, reciclando-os principalmente entre os sedimentos e as raízes dos halófitos. Considerando este mecanismo de tomada, reciclagem e senescência de biomassa contaminada, tornou-se de grande importância estudar também a decomposição desta mesma necromassa. Como caso de estudo, dirigiu-se a investigação destes mecanismos aos sedimentos de H. portulacoides. Numa base sazonal, avaliou-se a influência de enzimas extracelulares presentes nos sedimentos, na especiação química dos metais e na reciclagem da matéria orgânica do sedimento, de forma a melhor compreender a ligação entre estes mecanismos de reciclagem orgânica e as espécies químicas de metais associadas. A especiação metálica em sedimentos de H. portulacoides foi avaliada usando o método de Tessier, tendo evidenciado um padrão sazonal comum no que diz respeito à fracção de metais associados à matéria orgânica, apresentando valores elevados durante o Outono, ou seja, na estação do ano em que os valores de matéria orgânica se apresenta mais elevados. As fracções de metais associados à matéria orgânica, bem como a fracção residual, apresentam-se sempre dominantes, sendo as variações sazonais verificadas devidas principalmente ao intercâmbio de metais entre as duas fracções. As enzimas fenol oxidase e -N-acetilglucosaminase apresentam valores elevados de actividade durante a Primavera e Verão, contrariamente à peroxidase, que exibe o seu pico de actividade durante o Inverno. A enzima protease apresenta os seus valores de maior actividade durante a Primavera e Inverno. Estes períodos diferenciais de elevada degradação de matéria orgânica levam à existência de dois períodos de decréscimo de metais associados à matéria orgânica. Os picos de actividade da enzima sulfatase (Primavera e Inverno) coincidem com a depleção de metais sob a forma disponível, provavelmente devido à formação de sulfuretos e consequente mobilização dos metais. Todos estes factores mostram uma evidente interacção entre diversas enzimas microbianas, afectando a especiação metálica. Estes resultados levam à inevitável conclusão de que as plantas de sapal actuam como “sink” temporário de metais pesados. Apesar desta característica temporária, as plantas de sapal continuam exercer uma grande influência na biogeoquímica do ambiente circundante. Este ciclo é completado durante o período de senescência, geração de necromassa e consequente reintrodução de metais no ambiente circundante, em formas químicas diferentes. Durante este processo, outro factor que assume uma elevada importância será a reciclagem biogeoquímica mediada pela comunidade microbiana existente na rizosfera, decompondo a matéria orgânica e desta forma actuando sobre as ligações estabelecidas entre esta e os metais pesados, afectando novamente a especiação química dos metais. Devido a este mecanismo, a nova tomada de metais por parte das plantas poderá ser potenciada ou inibida, reiniciando desta forma o ciclo dos metais. Num ambiente de tão grande complexidade, com todos estes processos a ocorrer, torna-se evidente que todas estas variáveis actuam em conjunto, tornando os sapais ecossistemas ideais para o estudo da fitorremediação e das suas possibilidades de aplicação em zonas contaminadas; ABSTRACT:Salt marshes usually receive high inputs of pollution from nearby urban areas, river transport and tidal inundation. They are considered to act as sinks for pollutants, namely heavy metals. When we consider possible toxic effects of metals to the marsh ecosystem and also to human health, the total amount of metal is not as important as the chemical form in which it is present. This form will be responsible for the bioavailability to the plant uptake and consequently to the introduction in the food web. The activity of plant roots and associated microbes can alter the physical and chemical properties of the sediment, influencing the chemical fractionation of metals and thus bioavailability. In highly contaminated sites plant species have developed mechanisms to survive with highly toxic concentrations, becoming therefore tolerant to heavy metal pollution. The absorption of metals depends on varying factors such as pH, metal speciation and soil organic matter, among others. Plant roots can synthesize, accumulate and secrete many compounds, such as organic acids that will modify the sediment and metals physical and chemical characteristics, influencing nutrient uptake and heavy metal detoxification. In this study was investigated how the different plant species uptake heavy metals, incorporate them in their biomass and how these metals will return back into the surrounding environment, due to the plant organ senescence. It was also an objective of this study to investigate the microbial decomposition processes of this contaminated vegetable material and how this affects the metal speciation and consequently their availability to be uptake back into the plants. Pools of Zn, Cu, Cd and Co in leaf, stem and root tissues of Sarcocornia fruticosa, S. perennis, Halimione portulacoides and Spartina maritima were analysed every two months, in a Tagus estuary salt marsh. All the major concentrations were found in the root tissues, being the concentrations in the aboveground tissues/organs neglectable for sediment budget proposes, as seen by the low root-aboveground translocation. Metal annual accumulation, root turnovers and cycling coefficients were also assessed. S. maritima showed the higher root turnovers and cycling coefficients for most of the analysed metals, making this a phyto-stabilizer species. By the contrary the low root turnover, cycling coefficient and low root necromass generation makes S. perennis the most suitable species for phytoremediation processes. Although the high amounts of metal return to the sediments, due to root senescence, salt marshes can still be considered sinks of heavy metals, cycling heavy metals mostly between sediment and root. With this it became of great importance to study also the decomposition of the highly contaminated root necromass by the microbial community existent in the rhizosediment. For this, H. portulacoides rhizosediment microbial processes were evaluated, as a case study. The influence of salt marsh sediment extracellular enzymatic activity (EEA) on metal fractions and organic matter cycling was evaluated on a seasonal basis, in order to study the relation between organic matter cycling and the metal species associated. Metals in the rhizosediment of H. portulacoides were fractioned according to the Tessier’s scheme and showed a similar pattern concerning the organic bound fraction, being always high in autumn, matching the season when sediment organic matter presented higher values. Both organic bound and residual fractions were always dominant, being the seasonal variations mostly due to interchanges between these fractions. Phenol oxidase and -N-acetylglucosaminidase had higher activities during spring and summer, contrarily to peroxidase, which had it higher activity during winter. Protease showed high activities in both spring and winter. These differential periods of high organic matter degradation caused two periods of organic bound metals decrease. Sulphatase peaks (spring and winter) matched the depletion of exchangeable forms of metals, probably due to sulphides formation and consequent mobilization. This showed an interaction between several microbial activities affecting metal speciation. These findings lead to the inevitable conclusion that vascular plants may act as temporary sinks for heavy metals. Although this temporal sinking characteristic, they continue to influence the biogeochemistry of the surrounding environment. The cycle becomes complete with senescence, necromass generation and consequent re-input of metals to the surrounding environment in a different chemical form. Another key factor at this point will be the biogeochemical cycling by the microbial community inhabiting the rhizosphere, decomposing organic matter, acting this way on the bonds established with heavy metals and again the chemical speciation is affected. With this a new uptake is enhanced or delayed and the process restarted. In such a complex environment with all these processes acting, it becomes evident that all the variables are gathered to make salt marshes ideal ecosystems to study phytoremediation and its possibilities of application in other contaminated areas.